The mechanism of plant gall induction by insects: revealing clues, facts, and consequences in a cross-kingdom complex interaction

Abstract

Abstract: Galls are defined as modifications of the normal developmental design of plants, produced by a specific reaction to the presence and activity of a foreign organism. Although different organisms have the ability to induce galls in plants, insect-induced galls are the most elaborate and diverse. Some hypotheses have been proposed to explain the induction mechanism of plant galls by insects. The most general hypothesis suggests that gall formation is triggered by the action of chemical substances secreted by the gall inducer, including plant growth regulators such as auxins, cytokinins, indole-3-acetic acid (IAA), and other types of compounds. However, the mode of action of these chemical substances and the general mechanism by which the insect could control and manipulate plant development and physiology is still not known. Moreover, resulting from the complexity of the induction process and development of insect galls, the chemical hypothesis is very unlikely a complete explanation of the mechanism of induction and morphogenesis of these structures. Previous and new highlights of insect gall systems with emphasis on the induction process were analyzed on the basis of the author’s integrated point of view to propose a different perspective of gall induction, which is provided in this article. Due to the extraordinary diversity of shapes, colors, and complex structures present in insect galls, they are useful models for studying how form and structure are determined at the molecular level in plant systems. Furthermore, plant galls constitute an important source of material for the study and exploration of new chemical substances of interest to humans, due to their physiological and adaptive characteristics. Considering the finely tuned control of morphogenesis, structural complexity, and biochemical regulation of plant galls induced by insects, it is proposed that an induction mechanism mediated by the insertion of exogenous genetic elements into the genome of plant gall cells could be involved in the formation of this kind of structure through an endosymbiotic bacterium.

Translated abstract

Resumen Las agallas se definen como modificaciones del diseño y desarrollo normal de las plantas debido a una reacción específica a la presencia y actividad de un organismo foráneo. Aunque diferentes grupos de organismos tienen la habilidad de inducir agallas en plantas, las agallas inducidas por insectos son las más elaboradas y diversas. Algunas hipótesis han sido propuestas para explicar el mecanismo de inducción de las agallas de insectos. La hipótesis más general sugiere que la formación de las agallas es disparada por la acción de sustancias químicas secretadas por el insecto inductor, incluyendo reguladores de plantas como auxinas, citoquininas, ácido-3-indolacético (AIA) o bien otros tipos de compuestos. No obstante, el modo de acción de estas sustancias químicas y el mecanismo general por medio del cual el insecto podría controlar y manipular el desarrollo y fisiología de la planta es aún desconocido. Más aún, como resultado de la complejidad del proceso de inducción y desarrollo de las agallas de plantas inducidas por insectos, la hipótesis química es una explicación insuficiente e incompleta en relación con el mecanismo de inducción y morfogénesis de estas estructuras. Previas y nuevas evidencias relacionadas con el sistema de agallas de insectos, con énfasis en el proceso de inducción, fueron analizadas desde un punto de vista integral del autor para proponer en este artículo una perspectiva diferente sobre la inducción de este tipo de estructuras. Debido a la extraordinaria diversidad de formas, colores y estructuras complejas presentes en las agallas de insectos, las mismas constituyen modelos útiles para estudiar cómo la forma y la estructura son determinadas a nivel molecular en los sistemas vegetales. Además, las agallas de plantas son un importante origen de material para el estudio y exploración de nuevas sustancias químicas de interés humano, debido a las características fisiológicas y adaptativas que presentan. Considerando el control fino del proceso de morfogénesis, regulación bioquímica y complejidad estructural de las agallas de insectos, se propone que un mecanismo de inducción mediado por la inserción de elementos genéticos exógenos dentro del genoma de las células de la planta que forman la agalla podría estar involucrado en la formación de este tipo de estructuras, vía una bacteria endosimbiótica.